Patrón espacial de variables bióticas y abióticas implicadas en la mortalidad por podredumbre radical en Quercus ilex L. subsp. ballota (Desf.) Samp. en el suroeste de la Península Ibérica

Abstract

Desde la última mitad del siglo XX, los bosques de Quercus y dehesas del sur de la Península Ibérica vienen experimentando un progresivo deterioro forestal de sus masas arbóreas, denominado, de forma genérica, como decaimiento o seca de los Quercus. Este declive está motivado por multitud de factores bióticos y abióticos que actúan de forma independiente o como combinación de ellos, y entre los que destacan las perturbaciones motivadas por el cambio climático global, la falta de regeneración natural de los bosques, la escasez de silvicultura y de gestión agroganadera, así como la intensificación, cada vez mayor, del tránsito de material vegetal a nivel mundial, sin el suficiente control fitosanitario en los viveros que impida la invasión y la dispersión de plagas y enfermedades forestales. En este síndrome complejo, se ha identificado la acción primaria del oomiceto patógeno invasor no nativo de podredumbre radical, Phytophthora cinnamomi Rands., el cual provoca la muerte de raíces finas, generando síntomas de estrés hídrico que se presentan en forma de puntisecado regresivo de ramas y defoliación de la copa del árbol y, en ocasiones, la muerte del individuo. Con esta Tesis Doctoral se pretende aumentar el conocimiento sobre la relación entre las características estructurales del arbolado y los factores abióticos (estructura física y química del suelo, topografía del paisaje y climatología) con la distribución espaciotemporal de oomicetos patógenos de podredumbre radical (Phytophthora spp. y Pythium spp.) en especies del género Quercus spp. A partir de estas relaciones, se ha estudiado cómo influyen sobre el estado de salud del arbolado (defoliación de las copas y mortalidad) la triple interacción patógeno-huésped-ambiente a diferentes escalas territoriales (árbol, rodal y región), y en diferentes tipos de formaciones vegetales, como son las repoblaciones forestales sobre tierras agrarias y las dehesas de Quercus, en Andalucía. Para llevar a cabo esta investigación, el trabajo se estructuró en 7 capítulos que se describen a continuación. El Capítulo 1, enmarca los antecedentes teóricos que sustentan la justificación de esta Tesis Doctoral y plantea los objetivos generales y específicos de la misma. El Capítulo 2, aborda la importancia que tiene, en un momento puntual, la heterogeneidad de las propiedades fisicoquímicas del suelo, la humedad del suelo y la influencia de la cobertura del dosel de una repoblación forestal de Quercus ilex, a nivel de árbol individual, sobre la distribución espacial en suelo, a pequeña escala, de las unidades formadoras de colonias (ufc) de Phytophthora cinnamomi. Para ello se utilizaron Modelos Lineales Mixtos Generalizados e índices de agregación y agrupación de variables mediante la herramienta SADIE. Los resultados indicaron que las variables limo, materia orgánica, P, K y humedad del suelo, principalmente, influyeron sobre la distribución de ufc. La variabilidad de las condiciones de los micrositios, pueden predecir qué áreas alrededor de los árboles influyen en la mayor o menor disponibilidad de estos oomicetos en el suelo. El Capítulo 3, muestra los patrones de distribución espacial, a escala de parcela, de las ufc del oomiceto Phytophthora cinnamomi en la rizosfera de plantaciones de Q. ilex y Q. suber, influenciados por la disposición de las propiedades fisicoquímicas, la humedad del suelo y las propiedades topográficas de la repoblación. Las implicaciones derivadas de las interacciones entre dichos factores bióticos y abióticos se observaron a través de los parámetros de defoliación y mortalidad del arbolado tras un periodo de 8 años, usando modelos de ecuaciones estructurales e índices de agregación y agrupación de variables mediante la herramienta SADIE. Los resultados muestran la mayor susceptibilidad de la encina frente al alcornoque en presencia del patógeno, con porcentajes de defoliación y mortalidad más elevados para la primera especie. A su vez los daños se correlacionaron con la textura y los nutrientes del suelo. En la defoliación de Q. ilex, influyó principalmente las propiedades químicas del suelo, mientras que para Q. suber, también influyó la topografía y la humedad del suelo. La mayor presencia de oomicetos se localizó en zonas de mayor humedad edáfica, menores pendientes, orientación norte y baja radiación solar. El Capítulo 4, analiza el efecto de los factores bióticos, abióticos (edáficos, topográficos y ambientales) sobre el decaimiento forestal de los Quercus y sobre la propagación de oomicetos patógenos invasores no nativos de podredumbre radical (género Phytophthora spp.) a escala regional de Andalucía. Se estudia la dinámica espaciotemporal de la defoliación y la mortalidad del arbolado registrada en la Red Regional de parcelas de Seguimiento de Daños de Andalucía (Red SEDA, ICP Nivel I, 2000-2016) en relación con la presencia de oomicetos y los valores medios y anuales ambientales. Se usaron varios enfoques estadísticos (curvas de supervivencia de Kaplan-Meier, gráficos de estimación de densidad Kernel y Modelos Lineales Mixtos Generalizados) para analizar 3635 árboles (152 parcelas). La defoliación y la mortalidad anuales se correlacionaron con la temperatura media anual, el Índice de Precipitación Evapotranspiración Estandarizada (SPEI18verano y SPEI1primavera), el contenido de materia orgánica del suelo y la precipitación anual, adquiriendo mayor relevancia la acción del patógeno en estas condiciones ambientales. Las redes regionales de sanidad forestal se muestran como herramienta crucial en las estrategias de gestión forestal adaptativa frente al cambio climático. El Capítulo 5, evalúa y cartografía sobre una forestación de Q. ilex y Q. suber, los daños asociados al efecto de patógenos no nativos de podredumbre radical (Phytophthora spp.), a escala de árbol individual, utilizando técnicas LiDAR de alta densidad e imágenes multiespectrales de alta resolución. Para ello se utilizó el nivel de defoliación de 429 árboles que, mediante procesado de segmentación de copas, permitió obtener las métricas LiDAR e índices de vegetación basados en sus bandas espectrales. Ello dio lugar a la estimación de la defoliación mediante un modelo no paramétrico que permitió generar el mapa de daños de la plantación. El Capítulo 6, aúna los conocimientos y resultados obtenidos en esta Tesis en forma de discusión general, aportando un enfoque global de los hitos más relevantes alcanzados a lo largo del estudio. Asimismo, se incluyen las limitaciones presentadas durante los trabajos y se expone el enfoque de las nuevas líneas de investigación que se derivan de esta Tesis. El Capítulo 7, presenta las conclusiones generales de la Tesis, sintetizadas a continuación. Los patrones de distribución espacial de las ufc del patógeno de podredumbre radical, P. cinnamomi, en dehesas de Quercus y repoblaciones de Q. ilex y Q. suber, implicados en la dinámica temporal de los procesos de defoliación y de mortalidad de estas especies arbóreas, están influenciados por la variabilidad de factores bióticos y abióticos del medio, como son las propiedades fisicoquímicas del suelo, la cobertura del dosel arbóreo, la presencia y estado fitosanitario de los huéspedes y su sistema radical, los cambios climatológicos, así como la heterogeneidad topográfica del paisaje. El análisis espacial a diferentes escalas de árbol, rodal y región puede servir como herramienta de predicción de áreas más susceptibles de albergar a estos oomicetos y, por tanto, como medio para aplicar estrategias de gestión forestal adaptativa frente al decaimiento de estos ecosistemas.

Since the last half of the 20th century, Quercus forests and dehesas in the south of the Iberian Peninsula have been experiencing a progressive forest deterioration of their tree stands, generically known as Quercus decline or seca Quercus. This decline is caused by a multitude of biotic and abiotic factors acting independently or in combination, including disturbances caused by global climate change, the lack of natural regeneration of forests, the scarcity of forestry and agro-livestock management, as well as the increasing intensification of the transit of plant material worldwide, without sufficient phytosanitary control in nurseries to prevent the invasion and spread of forest pests and diseases. In this complex syndrome, the primary action of the nonnative invasive root rot pathogenic oomycete, Phytophthora cinnamomi Rands., has been identified, which causes the death of fine roots, generating symptoms of water stress in the form of regressive top-drying of branches and defoliation of the tree crown and, sometimes, death of the tree. This PhD thesis aims to increase knowledge of the relationship between the structural characteristics of trees and abiotic factors (physical and chemical soil structure, landscape topography and climatology) with the spatiotemporal distribution of pathogenic root rot oomycetes (Phytophthora spp. and Pythium spp.) in species of the genus Quercus spp. Based on these relationships, we studied the influence of the triple interaction pathogen-host-environment on tree health (crown defoliation and mortality) at different territorial scales (tree, stand and region), and in different types of plant formations afforestation on agricultural land and Quercus dehesas in Andalusia. To carry out this research, the work was structured in 7 chapters which are described below. Chapter 1, frames the theoretical background that supports this doctoral Thesis’s justification and sets out its general and specific objectives. Chapter 2, addresses the importance of the heterogeneity of soil physicochemical properties, soil moisture and the influence of the canopy cover of a Quercus ilex afforestation, at individual tree level, on the small-scale spatial distribution of colony forming units (cfu) of Phytophthora cinnamomi in the soil. Generalised Linear Mixed Models and variable aggregation and clustering indices were used using the SADIE tool. The results indicated that silt, organic matter, P, K and soil moisture variables mainly influenced the distribution of cfu. The variability of microsite conditions can predict which areas around the trees influence the greater or lesser availability of these oomycetes in the soil. Chapter 3, shows the spatial distribution patterns, at plot scale, of cfu of the oomycete Phytophthora cinnamomi in the rhizosphere of Q. ilex and Q. suber plantations, influenced by the arrangement of physico-chemical properties, soil moisture and topographical properties of the stand. The implications derived from the interactions between these biotic and abiotic factors were observed through defoliation and tree mortality parameters after eight years, using structural equation models and aggregation and grouping indices of variables using the SADIE tool. The results show the greater susceptibility of holm oak versus cork oak in the presence of the pathogen, with higher percentages of defoliation and mortality for the former species. Damage was correlated with soil texture and nutrients. Defoliation of Q. ilex was mainly influenced by soil chemical properties, while for Q. suber, topography and soil moisture were also influential. The highest presence of oomycetes was located in areas with higher soil moisture, lower slopes, northern orientation and low solar radiation. Chapter 4, analyses the effect of biotic, abiotic (edaphic, topographic and environmental) factors on Quercus forest decline and the spread of nonnative invasive pathogenic root rot oomycetes (genus Phytophthora spp.) at a regional scale in Andalusia. The spatiotemporal dynamics of tree defoliation and mortality recorded in the Regional Network of Damage Monitoring Plots of Andalusia (SEDA Network, ICP Level I, 2000-2016) are studied in relation to the presence of oomycetes and mean and annual environmental values. Several statistical approaches (Kaplan-Meier survival curves, Kernel density estimation plots and Generalised Linear Mixed Models) were used to analyse 3635 trees (152 plots). Annual defoliation and mortality were correlated with mean annual temperature, Standardised Precipitation Evapotranspiration Index (SPEI18summer and SPEI1spring), soil organic matter content and annual precipitation, with pathogen action becoming more relevant under these environmental conditions. Regional forest health networks are shown to be a crucial tool in adaptive forest management strategies in the face of climate change. Chapter 5, assesses and maps damage associated with the effect of nonnative root rot pathogens (Phytophthora spp.) on a Q. ilex and Q. suber afforestation at the individual tree scale, using high-density LiDAR techniques and high-resolution multispectral imagery. The defoliation level of 429 trees was used to obtain LiDAR metrics and vegetation indices based on their spectral bands by means of crown segmentation processing. This resulted in the estimation of defoliation using a non-parametric model that allowed the generation of the damage map of the plantation. Chapter 6, brings together the knowledge and results obtained in this Thesis in a general discussion, providing a global approach to the most relevant milestones reached throughout the study. It also includes the limitations presented during the work and sets out the focus of the new lines of research arising from this Thesis. Chapter 7, presents the general conclusions of the Thesis, which are synthesised below. The spatial distribution patterns of the cfu of the root rot pathogen, P. cinnamomi, in Quercus dehesas and afforestations of Q. ilex and Q. suber, involved in the temporal dynamics of defoliation and mortality processes of these tree species, are influenced by the variability of biotic and abiotic environmental factors, such as soil physicochemical properties, tree canopy cover, the presence and phytosanitary status of the hosts and their root system, climatological changes, as well as the topographic heterogeneity of the landscape. Spatial analysis at different tree, stand and regional scales can serve as tool for predicting areas more susceptible to host these oomycetes and, therefore, to apply adaptive forest management strategies against the decline of these ecosystems.