Comparative Assessment of the Spread, Impact, and Serological Status of Rabbit Hemorrhagic Disease Variants

Abstract

Rabbit Hemorrhagic Disease (RHD), caused by two variants of the Lagovirus europaeus (GI.1 and GI.2), has had a significant impact on European rabbit (Oryctolagus cuniculus) populations, which, in turn, has affected the balance of the Mediterranean ecosystem and its economy. While GI.1 emerged in the 1980s with alarmingly high mortality rates of up to 90%, the GI.2 variant, which appeared in 2010, presented distinct characteristics. The latter affects rabbits of all ages, can infect other lagomorph species, and has spread rapidly on a global scale. This thesis encompasses a series of investigations addressing the effects of these variants, analysing aspects such as their expansion, impact, and the antibody dynamics in wild rabbit populations, with the aim of developing management strategies to combat the disease. In the first study, the rapid expansion of the GI.2 variant since its detection in France in 2010 is analysed. In less than a decade, this virus spread from Europe to Australia, Africa, the Americas, and Oceania, reaching 133 confirmed outbreaks by 2018. This global expansion was primarily facilitated by human activities, such as the international trade and transportation of rabbits, thus surpassing the natural dispersal capacity of the virus. This underscores the urgent need to establish unified global protocols for surveillance and control to prevent future outbreaks and mitigate their effects. The second study focuses on the rates of spread of the two variants, finding no statistically significant differences between GI.1 (330 km/year) and GI.2 (479 km/year). The initial rapid spread of GI.1 was favoured by the vulnerability of rabbit populations, which lacked prior immunity. In contrast, GI.2, although less lethal, spread efficiently due to its ability to infect young rabbits and other lagomorph species. The study highlights that globalisation and the commercialization of rabbits played a fundamental role in the dissemination of both variants, emphasizing that human factors are critical in the expansion of infectious diseases. In the third study, the effects of GI.1 and GI.2 in Spain were compared using hunting data. During the first eight years of the GI.1 epidemic (1988–1995), rabbit populations experienced a 53% reduction, with widespread impacts across almost the entire country. In contrast, the arrival of GI.2 in 2011 did not cause a generalized decline, although regional disparities were observed: some areas experienced local recoveries, while others continued to decline. This variability appears to be influenced by factors such as acquired resistance in rabbit populations and local environmental conditions. The study proposes that a national hunting database could provide a better understanding of the large-scale differences in the impacts of the two variants. The fourth study presents a serological analysis of wild rabbits in Spain, where a higher prevalence of antibodies was observed during the GI.2 period (58%) compared to the GI.1 period (44%). These results suggest that the lower lethality of GI.2 allowed more individuals to survive and develop immunity. However, no significant relationship was found between rabbit abundance and seroprevalence in either period studied. Additionally, it was observed that areas with high population densities recovered more quickly, whereas others suffered local collapses, likely due to a combination of environmental factors, limited sampling, and potential saturation effects in abundance measurement methodologies. In conclusion, the studies highlight the complexity of the impacts of the GI.1 and GI.2 variants on European rabbit populations. While GI.2 has proven to be less lethal, its rapid spread and capacity to infect multiple species pose a significant challenge for the conservation of wild rabbits and the species that depend on them. Therefore, it is essential to implement active surveillance measures and promote global collaborative strategies to mitigate future outbreaks and preserve the biodiversity of the Mediterranean ecosystems and other affected regions.

La enfermedad hemorrágica del conejo (RHD), causada por dos variantes del Lagovirus europaeus (GI.1 y GI.2), ha tenido un impacto significativo en las poblaciones de conejo europeo (Oryctolagus cuniculus), lo que, a su vez, ha afectado el equilibrio del ecosistema mediterráneo y su economía. Mientras que GI.1 surgió en los años 80 con tasas de mortalidad alarmantemente altas, de hasta el 90%, la variante GI.2, aparecida en 2010, mostró características diferentes. Esta última afecta a todas las edades, puede infectar a otras especies de lagomorfos y se ha expandido de manera rápida a nivel global. En esta tesis, se llevaron a cabo diversas investigaciones que abordan los efectos de estas variantes, analizando aspectos como su expansión, impacto y la dinámica de anticuerpos en conejos silvestres, con el fin de desarrollar estrategias de manejo para enfrentar la enfermedad. En el primer estudio, se analiza la rápida expansión de la variante GI.2 desde su detección en Francia en 2010. En menos de una década, este virus se propagó desde Europa hasta Australia, África, América y Oceanía, alcanzando 133 brotes confirmados en 2018. Esta expansión global fue facilitada principalmente por actividades humanas, como el comercio internacional y el transporte de conejos, superando así la dispersión natural del virus. Esto evidencia la necesidad urgente de crear protocolos unificados de vigilancia y control a nivel global para prevenir nuevos brotes y mitigar sus efectos. El segundo estudio se centra en las velocidades de propagación de las dos variantes, encontrando que no hubo diferencias estadísticamente significativas entre GI.1 (330 km/año) y GI.2 (479 km/año). La rápida propagación inicial de GI.1 se vio favorecida por la vulnerabilidad de las poblaciones, que no contaban con inmunidad previa. Por otro lado, GI.2, aunque menos letal, logró expandirse eficazmente debido a su capacidad para infectar conejos jóvenes y otras especies de lagomorfos. El estudio subraya que la globalización y la comercialización de conejos desempeñaron un papel fundamental en la dispersión de ambas variantes, destacando que los factores humanos son clave en la expansión de enfermedades infecciosas. En el tercer estudio, se compararon los efectos de GI.1 y GI.2 en España mediante datos de caza. Durante los primeros ocho años de la epidemia de GI.1 (1988-1995), las poblaciones de conejos experimentaron una reducción del 53%, con afectaciones generalizadas en casi todo el país. En contraste, la llegada de GI.2 en 2011 no provocó un declive generalizado, aunque sí se observaron disparidades regionales: algunas áreas lograron recuperaciones locales, mientras que otras continuaron disminuyendo. Esta variabilidad parece estar influenciada por factores como la resistencia adquirida en las poblaciones y las condiciones ambientales locales. El estudio propone que una base de datos nacional sobre caza permitiría entender mejor las diferencias en el impacto de las dos variantes a gran escala. El cuarto estudio presenta un análisis serológico en conejos silvestres de España, donde se observó una mayor prevalencia de anticuerpos durante el período de GI.2 (58%) en comparación con el de GI.1 (44%). Estos resultados sugieren que la menor letalidad de GI.2 permitió que más individuos sobrevivieran y desarrollaran inmunidad. Sin embargo, no se encontró una relación significativa entre la abundancia de conejos y la seroprevalencia en ninguno de los dos periodos estudiados. Además, se constató que las zonas de alta densidad poblacional lograron recuperarse más rápidamente, mientras que otras sufrieron colapsos locales, probablemente debido a una combinación de factores ambientales, un muestreo limitado y posibles efectos de saturación en los métodos de medición de abundancia. En conclusión, los estudios muestran la complejidad de los impactos de las variantes GI.1 y GI.2 en las poblaciones de conejo europeo. Si bien GI.2 ha demostrado ser menos letal, su rápida dispersión y capacidad para infectar múltiples especies constituyen un reto importante para la conservación de los conejos silvestres y de las especies que dependen de ellos. Por lo tanto, es fundamental implementar medidas de vigilancia activa y fomentar estrategias colaborativas globales que permitan mitigar futuros brotes y preservar la biodiversidad de los ecosistemas mediterráneos y de otras regiones afectadas.