La mancha oscura ventral como señal sexual en machos de ciervo ibérico (Cervus elaphus hispanicus)

Abstract

El proceso de selección sexual, incluyendo tanto la competencia intrasexual como la elección de pareja, constituye un motor principal de cambio evolutivo. En este contexto selectivo, las señales sexuales juegan un papel fundamental en las interacciones mediante las cuales los individuos tratan de maximizar su éxito reproductivo. Desde la propuesta en 1871 por Darwin de la existencia de caracteres que más que favorecer, en muchos casos incluso dificultan la adaptación al medio de los individuos, pero proporcionan ventajas durante la competencia por los apareamientos, el entendimiento y relevancia de estas señales acaparó el interés de la ecología evolutiva. A pesar del amplio debate en torno a la funcionalidad y a la evolución de caracteres exagerados y conspicuos, la idea inicial de Darwin ha sido comprobada y refinada hasta nuestros días. Las señales sexuales actúan como indicadores honestos de cualidades de los individuos. En este sentido, las señales sexuales conllevan la transmisión de información acerca de las características de un individuo tanto hacia rivales del mismo sexo como hacia individuos del sexo opuesto, con el objetivo de favorecer el éxito reproductivo. Como en cualquier proceso comunicativo, el canal sensorial mediante el que la señal es transmitida se relaciona con su función, y se ajusta al medio. Históricamente se ha puesto de manifiesto la importancia de las señales visuales durante la reproducción en muchas especies de vertebrados. Aun así, el estudio de señales químicas durante los procesos de selección sexual ha adquirido gran relevancia en los últimos años. El principal objetivo de cualquier organismo es favorecer la producción copias viables de su material genético, principalmente mediante su propia reproducción. Sin embargo, las diferentes estrategias utilizadas por cada uno de los sexos para maximizar la obtención de descendencia conllevan la evolución de distintos sistemas de apareamiento. En especies poligínicas, surge la competencia entre machos para monopolizar y aparearse con un gran número de hembras, mientras que éstas, optimizan su potencial reproductivo tratando de elegir a machos con determinadas características. En este contexto, el desarrollo de caracteres sexuales secundarios y señales o pistas que revelen la condición o estatus de dominancia de los machos, así como su calidad, son determinantes para su éxito tanto en la competencia intrasexual como en la elección por parte de las hembras. En el ciervo ibérico los machos defienden grupos de hembras o territorios de alimentación frecuentados por ellas durante la época de apareamiento. En esta especie la competencia intrasexual es muy intensa, donde los machos han desarrollado grandes cornamentas, decisivas durante la evaluación del rival y las fuertes peleas, pero también como principal carácter sexual secundario que muestra la capacidad de lucha, rango de dominancia y condición física. Además, los machos exhiben un amplio repertorio de comportamientos durante esta época de reproducción. Se trata de un conjunto de señales visuales y acústicas (i.e. berrido) claves durante ambos componentes de la selección sexual. Bajo este escenario, surge la investigación llevada a cabo durante la presente Tesis Doctoral, con el objetivo principal de investigar el papel de la mancha oscura ventral de machos de ciervo ibérico durante el proceso de selección sexual, en concreto, conocer la información que contiene, y su posible función en la competencia por los apareamientos que sufren los machos de esta especie. El trabajo desarrollado, comienza con el estudio de los factores que explican la variabilidad en el tamaño de la mancha oscura ventral teniendo en cuenta la edad de los individuos, su tamaño corporal o la medida de la cornamenta, así como la situación de competencia intrasexual en la que se encuentran. Por otra parte, se aborda el entendimiento de la naturaleza bimodal que presenta dicho rasgo, con el objetivo de esclarecer si el grado de expresión del carácter (alto o bajo) viene definido por otras variables morfológicas del individuo, su edad, o si, por el contrario, se explica por el grado de competencia por los apareamientos de la población en la que se encuentra. En segundo lugar, se investiga la relación entre el tamaño de la mancha oscura ventral y los niveles de hormonas esteroideas, bajo dos situaciones de competencia intrasexual. La testosterona se encuentra estrechamente ligada al estatus reproductivo de un individuo, y se relaciona con su agresividad y capacidad de lucha, mientras que el cortisol es liberado como respuesta fisiológica al estrés. Sin embargo, tan solo hemos encontrado una relación positiva entre los niveles de testosterona fecal y el tamaño de la mancha cuando la presión de la competencia entre machos es intensa, lo que sugiere que tan solo en esas circunstancias los individuos con elevados niveles de testosterona invierten en señalizar mediante la expresión de la mancha negra ventral, por la relevancia que adquieren los comportamientos agonísticos en estas poblaciones. Sin embargo, para conocer los posibles costes asociados a la mayor inversión durante la reproducción derivados del desarrollo de la mancha oscura ventral y con la producción de testosterona, estudiamos el grado de parasitación de los individuos. En tercer lugar, mostramos que aquellos individuos que invierten en el tamaño de la mancha oscura ventral no solo son más susceptibles a ser parasitados, sino que también el grado de parasitación es mayor. De acuerdo con la Hipótesis del Hándicap de la Inmunocompetencia se evidencian los costes en términos de función inmune de la liberación de testosterona. Las variables que influyen en el desarrollo de la mancha oscura ventral son diferentes según la edad de los individuos, jugando un papel fundamental la situación de competencia de la población en la que se encuentre. En este trabajo estudiamos el posible coste en términos de longevidad que sufren los machos jóvenes invirtiendo en el tamaño de la mancha oscura ventral debido al ambiente social, entendido como el grado de competencia intrasexual. Además de tratarse de una señal visual, a esta mancha se le asocia una señal química, siendo ésta favorecida por una ultraestructura específica de los pelos que aparecen en esta zona, con el fin de prolongar y favorecer la transmisión de la señal química, como mostramos en este trabajo. Más allá, hemos encontrado cómo los individuos modulan los perfiles químicos de compuestos volátiles que impregnan el pelo de esta zona, en función a la competencia intrasexual de la población. Para comprender las implicaciones de la distinta expresión del carácter durante la época de reproducción, en este trabajo hemos estudiado la actividad e implicación de los machos durante la berrea mediante observaciones focales, mostrando diferencias entre individuos de alta y baja expresión del carácter en el tiempo que invierten en comportamientos reproductivos y relacionados con la territorialidad. Este trabajo sugiere que la mancha oscura ventral se presenta como una señal sexual, tanto visual como química, que aúna información sobre la edad, estatus de dominancia y capacidad de lucha de los individuos, además de revelar el tipo de alternativa comportamental utilizada por un macho durante la época de reproducción. Pone de manifiesto la importancia del ambiente social, entendido como el grado de competencia por los apareamientos, en la inversión de un macho durante la reproducción y en la señalización de características cruciales para maximizar su eficacia biológica.

The process of sexual selection, with both components intra-sexual competition and the mate choice, constitutes a central force of evolutionary change. Within this selective context, sexual signals play a fundamental role in the interactions by which individuals try to maximize their reproductive success. Darwin, in his description of sexual selection in 1871, referred to sexual traits as those that in many cases hinder the adaptation to the environment rather than favour it, although they provide advantages to the individuals solely for the competition over mates. Many of these traits are actually signals. The evolution of signals has attracted great interest in adaptive ethology and evolutionary ecology. The selective process leading to the evolution of signals entails peculiarities that contrast to the rules of efficiency that govern other evolutionary processes, mostly due to the costs required to provide reliability to those signals that communicate quality in a competitive context. Sexual signals involve the transmission of information about individual characteristics both to rivals and potential mates, with the aim of increasing own reproductive success. As in any communicative process, the sensory channel through which the signal is transmitted is related to its function and adjusted to the environment. Historically, the importance of visual signals during reproduction has been highlighted in many vertebrate species. Even so, the study of chemical signals during the processes of sexual selection has acquired great relevance in recent years. The main goal of any organism is to favour the production of copies of its own genetic material, mainly by means of its direct reproduction. However, the different strategies taken by each of the sexes to maximize offspring production lead to the evolution of different mating systems. In polygynous species, competition arises between males to monopolize and mate with more than one female, while the latter optimize their reproductive potential by trying to choose a male with some preferred features. In this context, the development of secondary sexual characteristics and signals that reveal the condition or status of male dominance, as well as their quality, are determining factors in increasing his success both in competition against rivals and in attracting mates. In Iberian red deer, males defend groups of females or feeding territories frequented by them during the mating season. In this species, the intrasexual competition is very intense, where the males have developed large antlers, decisive during the rival assessment and the strong fights, but also as one main secondary sexual character that shows the male’s fighting ability, dominance rank and body condition. In addition, males exhibit a wide repertoire of behaviours during the rut. It is a set of visual and acoustic signals (i.e. roaring) that are key in both components of sexual selection. Under this scenario, the research carried out during the present Doctoral Thesis arises with the main objective of investigating the role of the dark ventral dark patch of male Iberian deer during the process of sexual selection, specifically, to understand the information it contains, and its possible role during the intrasexual competition. The work conducted here begins with the study of the factors that explain the variability in the size of the dark ventral patch, taking into account the age of the individuals, their body size or the antler length, as well as the intrasexual competition situation in the populations where they occur. On the other hand, the understanding of the bimodal distribution of this trait is addressed, with the aim of clarifying whether the trait expression level (high or low) is defined by age and morphological variables, and whether there is also a role for the mating competition level in the population. Secondly, the relationship between the size of the dark ventral patch and the levels of steroid hormones is also investigated under the two scenarios of intrasexual competition. Testosterone is closely related to males’ reproductive status, and is linked to its aggressiveness and fighting capacity, while cortisol is released as a physiological response to stress. However, we only found a positive relationship between faecal testosterone levels and the dark ventral patch size under a high mate competition situation, suggesting that just in those circumstances do individuals with high testosterone levels invest in signalling through the expression of the dark ventral patch, because of the relevance of agonistic behaviours in these populations. However, to know the associated costs to the higher investment during reproduction derived from the development of the dark ventral patch and with the production of testosterone, we studied the presence of parasitization in host individuals. Thirdly, we showed that those individuals that invest in dark ventral patch expression were not only more susceptible to be parasitized, but also that the degree of parasitization is higher in these individuals. According to the Immunocompetence Handicap Hypothesis, the costs in terms of immune function of testosterone release are evident. The variables that influence the development of the dark ventral patch are different according to the age of individuals, with the mating competition situation playing a fundamental role. In this work, we studied the potential cost in terms of longevity suffered by young males investing in the dark ventral patch due to the social environment understood as the intrasexual competition level. In addition of being a visual signal, the dark ventral patch also constitutes a chemical signal. Here we show that the ultrastructure of the hairs that occur in this area may contribute to prolongate and enhance the transmission of the chemical signal. Furthermore, we found how individuals modulate the chemical profiles of volatile compounds that impregnate the hair in this area, according to the intrasexual competition level in the population. To explore the implications of the differences in trait expression in the behaviour of males during the mating season, we have studied the males’ rutting activity and involvement by focal observations. We found differences between individuals with high and low trait expression in the time that they expend in reproductive and territoriality-related behaviours. This work indicates that the dark ventral patch may act as a sexual signal, both visual and chemical, which combines information about the males’ age, dominance rank and fighting ability, as well as revealing the behavioural alternatives taken by males during the rutting season. The results highlight the relevance of social environment, understood as the level of mating competition in the population, for males to signal their competitive features and to invest in competition during the rutting season.